Wilshere je debitovao u septembru 2008. godine kada je imao 16 godina i 256 dana te je postao najmlađi igrač u Premiershipu. To je obilježio pobjedom jer je Arsenal savladao Blackburn.
Samo dva mjeseca kasnije je oborio rekord za najmlađeg igrača Topnika u Evropi te je sa 16 godina i 329 dana zaigrao protiv Dinama iz Kieva. Kasnije te sezone je imao važnu ulogu u osvajanju FA Youth Cupa te je postigao gol u finalu protiv Liverpoola. Proglašen je najboljim mladiim igračem 2011. godine, a izabran je i u najbolji mladi tim Premiershipa te godine.
Tokom vremena provedenog u Arsenalu je upisao 197 nastupa te je osvojio dva FA Cupa 2014. i 2015. godine.
Povodom svog odlaska se 26-godišnji Wilshere oglasio na Instagramu.
"Osjetio sam da nemam izbora nego da donesem odluku zbog čisto nogometnih razloga. Želio sam ostati, nedavno sam pristao potpisati ugovor sa umanjenim finasijama kako bih svoju budućnost posvetio klubu. Namjeravao sam ostati u Arsenalu do kraja karijere, ovdje sam proveo 17 godina i osjećao sam se dijelom kluba. Nakon sastanka s novim menadžerom mi je bilo jasno da će moja minutaža biti znatno smanjena. Siguran sam da svi razumiju da moram igrati standardno, a to bi bilo teško u Arsenalu. Stoga nemam izbora osim da potražim druge prilike kako bi moja karijera napredovala", izjavio je Wilshere.
